Twilight Sparkle zostaje księżniczką i dostaje piękne skrzydła, ale musi się jeszcze wiele nauczyć, aby mądrze i sprawiedliwie sprawować władzę. Jej przewodniczką po świecie staje się Księżniczka Celestia. To dzięki niej Twilight i jej przyjaciele: Applejack, Rarity, Fluttershy, Rainbow Dash i Pinkie Pie będą poznawać znaczenie prawdziwej przyjaźni. Kucyki wspólnie przeżywają niezwykłe przygody, pomagają innym mieszkańcom Ponyville, ale ich przyjaźń zostaje wystawiona na próbę. A tylko dzięki niej uda im się znaleźć klucze do tajemniczej skrzynki zamkniętej na sześć kłódek. Każdy z kucyków reprezentuje inny aspekt przyjaźni, a Twilight okazuje się być kluczowym Elementem Harmonii.